רות שפירא נולדה בצפת ב-17 ביולי 1922, בת לעולי העלייה השלישית, ד"ר חיה רוזנברג ויהודה שפירא, שעלו מרוסיה בשלהי 1920, נישאו ב-1921 והתגוררו בטבריה. אימא של רות, חיה רוזנברג-שפירא הייתה מרופאות השיניים הראשונות בישוב היהודי בגליל ובעמק ועבדה בטבריה כרופאת שיניים. אביה של רות יהודה שפירא, מהנדס במקצועו, הועסק בפרויקטים הנדסיים מטעם ממשלת המנדט. בפברואר 1926 נולדה לרות אחות קטנה, ציפורה (ציפיתה), לימים ציפורה שר, אשת פלמ"ח ומורה. ב-1929 עברה משפחת שפירא מטבריה לירושלים. בשלוש השנים הראשונות בירושלים התגוררה המשפחה בשכונת תלפיות. ב-1931 ייסד אביה של רות שפירא יהודה שפירא עם כמה שותפים, שכונת מגורים קואופרטיבית (שיתופית) המכונה "מעונות עובדים א' "ברח' אבן שפרוט שברחביה, והמשפחה עברה להתגורר בשכונה החדשה ברח' אבן שפרוט 14. רות למדה בילדותה בבית הספר היסודי "למל". בנערותה הייתה חניכה ומדריכה בסניף תנועת הצופים בירושלים. ב-1940 סיימה רות את לימודיה בגימנסיה העברית רחביה במחזור כ'.

את קריירת הרדיו שלה החלה רות שפירא ב-1938 בהיותה נערה בת 16 כשצורפה לקבוצת תלמידי תיכון מכיתתה בגימנסיה רחביה, שגויסה על-ידי עורכי "השעה העברית" בתחנת הרדיו המנדטורית "קול ירושלים", כדי לקרוא תסכיתי רדיו בתוכניות לנוער במסגרת שידורי השעה העברית. בקבוצת הקריינים הצעירים היו שמואל כצנלסון (לימים שמואל תמיר שר בממשלת ישראל), לאה פורת וגרא בן ענת. בשנת 1940 בהיותה בת 18 הכירה רות את שמעיה סמילנסקי (לימים סמילן) בנו של הסופר ממייסדי תל אביב דוד סמילנסקי. שמעיה למד באוניברסיטה העברית באותה עת, והתגורר בחדר שכור ברח' אברבנאל הסמוך לרח' אבן שפרוט מקום מגוריה של רות. רות החלה את לימודיה באוניברסיטה העברית במקרא ובפילוסופיה, ושמעיה התגייס לצבא הבריטי. לאחר חברות של ארבע שנים, ותוך כדי שירותו של שמעיה בצבא הבריטי נישאה רות לשמעיה ב-1 באוגוסט 1944 בירושלים במועדון הקצינים מנורה.

ב-1944 הפכה רות לעובדת מן המניין בתחנת הרדיו "קול ירושלים" שעם קום המדינה הפכה כידוע לקול ישראל. היא ערכה, הגישה ושידרה את תוכניות "פינת הנוער", ובנוסף קראה חדשות. בראשית מלחמת העצמאות שידרה תחנת קול ישראל (קול ירושלים) מ"בית החלוצות" ברחוב אבן-גבירול 14 שבשכונת רחביה בירושלים (כיום שוכן במבנה יד בן צבי) זאת מאחר שאזור רח' מליסנדה (לימים הלני המלכה) שבו שכנו אולפני השידור היה ממש בעין הסערה של הקרבות. עם "ההפוגה" בתקופת מלחמת העצמאות ירד צוות של שדרנים תל אביבה ורות שפירא ביניהם, והתחנה החלה לשדר באופן זמני מתל אביב. לאחר מלחמת העצמאות החל בעלה של רות שמעיה סמילנסקי (סמילן) לעבוד במשרד החוץ, שאף הוא שכן בתל אביב באותה עת, ורות ושמעיה עברו להתגורר בתל אביב ברח' קרן קיימת 12 (לימים רח' בן-גוריון). בשנות ה-50 המשיכה רות שפירא להגיש את תוכניות "פינת הנוער" וכן הגישה בשבת בצהריים בשעה 12 לערך את התוכנית "שירים כבקשתך" בה קראה גלויות וד"שים ששלחו מאזינים מכל רחבי הארץ והשמיעה שירים עבריים של אותה תקופה. התוכנית הייתה כה פופולרית עד כי אנשים שלא היה ברשותם מקלט רדיו היו עומדים מתחת למרפסות בתים ומאזינים לתוכנית. בעלי מקלטי הרדיו הוציאו את המקלטים למרפסות כדי שהעומדים או היושבים מתחת יוכלו להאזין לתוכנית. התוכנית "שירים כבקשתך" בהגשת רות שפירא (או בקיצור "כבקשתך") הייתה פופולרית במיוחד בקרב ילדים ובני נוער וילד או נער שקראו את שמו בתוכנית הרגיש "סלב" וחשוב לתקופה לא קצרה.

איש הרדיו, איזי מן, מנחה, מגיש תוכניות וחוקר תולדות הרדיו אמר באירוע לזכרה של רות שפירא שנערך בירושלים בהשתתפות בני משפחתה עיתונאים ואנשי רדיו בהווה ובעבר, כי רות למעשה יצרה קו חדש ברדיו. היא הייתה קריינית שמדברת במגע אישי אל המאזינים ולא רק מקריינת בצורה יבשה וסטרילית כפי שבמשך שנים היה נהוג ברדיו. רות הייתה אולי הראשונה שהטביעה את מושג הגשה האישית ונהגה לפתוח את תוכניתה במילים: "שלום ילדים כאן רותי המדברת אלכם" (בחטף פתח) לימים ירשו סגנון הגשה אישית זו, מגישות הרדיו אסתר סופר ונילי המאיר ("שלום ילדים כאן נילי") הקריינית מרים גולן, מוותיקות הרדיו, סיפרה על זיכרונותיה מרות שפירא: "היה לה ניצוץ של ילדות. הייתה שובבה לא במובן הרגיל אלא בדמות הבמה שהיא הקרינה. ציבור המאזינים חש בזה בקולה ובסגנון הגשתה ומאד אהב אותה. היא הייתה זריזה במחשבה ובתנועה, תמיד חשת שאתה חייב לרדוף אחריה", מספרת גולן.

ב-14 באפריל 1952 נולד בבית החולים "הקריה" בתל אביב אמנון ז"ל בנם של שמעיה ורות שפירא סמילן שכונה בפי המשפחה "נוני", לימים מוזיקאי. רות המשיכה בעבודה בקול ישראל שבקריה בתל אביב. ב-1953 משרד החוץ עבר לירושלים, שמעיה עבר להתגורר במשך השבוע במעונות עובדים, והגיע הביתה לתל אביב בשבתות. במרס 1956 נולדה בתם ניבי. לימים ד"ר ניבי גומל מורה ללשון וחוקרת ומרצה ללאדינו ומורה במכון סלטי לחקר הלאדינו באוניברסיטת בר-אילן. בקיץ של שנת 1956 יצאה המשפחה להאג שבהולנד לתפקידו הדיפלומטי הראשון של שמעיה בשירות החוץ - מזכיר שני בצירות ישראל בהאג (בהולנד). כנהוג בימים ההם התבקשו שליחי ונציגי המדינה לעברת את שם משפחתם, ושם המשפחה "עוברת", או יותר נכון קוצר, מסמילנסקי לסמילן. ב-1958 מונה שמעיה סמילן לכהן כקונסול ישראל הראשון במילאנו והמשפחה עוברת להתגורר באיטליה. רות החלה לשמש כתבת של העיתונים "דבר", ו"למרחב" וכן כתבת קול ישראל בהולנד. רות התגייסה למשימות שהטילו עליה מטעם קול ישראל, כגון גיוס משתתפים מאיגודי שידור באירופה לחידון התנ"ך הבינלאומי שהתקיים ב-1958 לכבוד חג העשור למדינה. כשעברה המשפחה לשירות במילנו, המשיכה רות בכל העיסוקים הללו, ואף הוסיפה שיתוף פעולה עם רדיו איטליה, ייצגה את ישראל בתחרות התסכיתים הבינלאומית "פרס איטליה" וטיפחה קשרים עם איגודי שידור באירופה.

ב-1961 לאחר חמש שנות שהות באירופה, חזרה המשפחה ארצה מן השליחות, שבה לירושלים והתגוררה ברח' רד"ק 30. רות מונתה למנהלת המחלקה לקשרי חוץ ולמנהלת שירות ההקלטות של קול ישראל. במסגרת תפקידה זה ארגנה, בין השאר, את חידון התנ"ך הבינלאומי שהתקיים בדצמבר 1964, והייתה מופקדת על הקשר ושיתוף פעולה בינלאומי בין קול ישראל לתחנות רדיו בחו"ל. בנוסף הגישה וערכה מידי פעם תוכניות ובין השאר בנושאי מוזיקה קלאסית ואופרה. בתה ד"ר ניבי גומל מספרת כי אמה אהבה מאוד מוזיקה קלאסית ואף ניגנה בעצמה בפסנתר יצירות קלסיות שונות.

במהלך השנים הדריכה רות קריינים רבים בראשית דרכם ברדיו כמו: משה חובב, ראומה אלדר, אריה אורגד, ורבים אחרים. אריה אורגד, איש הרדיו והטלוויזיה לשעבר סיפר באירוע לזכרה של רות כי רות הייתה מדריכה שלו ושל אחרים ב"אולפן הילדים" בו הוקלטו תסכיתים בהשתתפות ילדים ובני נוער. במאי האולפנים היה "יקה" בשם אלף ארי וולף, וזה לא הצטיין במיוחד בידיעת השפה העברית. רות הופקדה על כך שהילדים ידברו בעברית נכונה והקפידה על כך מאד. במקרה והילדים טעו מיהרה לתקן, להסביר ולתת להם טיפים כיצד נכון וראוי להגות ולומר המילים.

בראיון למושיק טימור בתוכניתו "שישי אישי" ברדיו ב-2005, במלאת 40 שנים למותה של רות שפירא, סיפרה הבת ניבי גומל: "אימא הייתה אישה מאוד נאה, תמיד עסוקה, הרבה שעות מחוץ לבית, מידי פעם נסעה לחו"ל לייצג את המדינה בשליחות קול ישראל. מהבחינה הזאת הקדימה את זמנה, שכן לא היה אז מקובל שלאישה יש קריירה והיא עומדת בפני עצמה". ניבי מספרת עוד, כי אמה רות שפירא, אהבה את הזמר העברי, עקבה אחריו ובמידה רבה קידמה אותו כששידרה ושילבה שירים עבריים בתוכניותיה. זאת ועוד, מאחר שמספר השירים המוקלטים בעברית ברדיו של אותן שנים היה מצומצם נרתמה לצאת לשטח, לקיבוצים ולישובים ולהקליט עם תזמורות ומקהלות מקומיות שירים חדשים. ניבי מספרת עוד על אמה רות: "הייתה לה אוזן מוזיקלית וכישרון מוזיקלי שירשה מאביה. בנוסף היה לה כשרון לשפות, היא ידעה שפות רבות: אנגלית, צרפתית, גרמנית, הולנדית ובביקור שערכה ברוסיה בראשית שנות ה-60 יש המעידים כי דיברה רוסית שוטפת. את כשרונה המוזיקלי הורישה לבנה אמנון ("נוני") סמילן ז"ל שהיה מוזיקאי. בשנות ה-90 אמנון נפטר פתע והוא בשנות ה-40 לחייו. רות שפירא הקפידה בקריינותה לבטא ולהדגיש את ה-ח' וה-ע' הגרוניות כפי שנדרש אז מהקריינים, ועשתה זאת כהלכה "נוסח ראומה אלדר", עד כי לעיתים נדמה לשומעים את קריינותה של רות כי מוצאה מתימן. בתה ניבי גומל סמילן, מגלה כי אימה סיגלה את ה-ח' וה-ע הגרוניות לצורך הקריינות בלבד ובחיי היום יום לא דיברה כך.

ב-1965 אובחנה רות שפירא כחולה בסרטן, ואור ליום 15 בנובמבר 1965 נפטרה, והיא בת 43 בלבד. הלוויתה יצאה מבית החולים "אביחיל" במגרש הרוסים בירושלים. בין המלווים אותה בדרכה האחרונה פרופ' יגאל ידין, פרופ' גרשום שולם, סופרים, אומנים ועיתונאים. בשם עובדי קול ישראל ספד לה הפסנתרן והמלחין אריה זקס. היא נטמנה בבית העלמין בהר המנוחות בירושלים. הניחה אחריה את בעלה שמעיה סמילן ושני ילדים אמנון (נוני) בן ה-13 וניבי בת ה-9.5.

על שמה של רות נקרא רחוב בשכונה בדרום באר שבע סמוך לנחל בקע. ראש עירית באר שבע יצחק (איז'ו) רגר, שכיהן כראש העיר בשנים 1989-1997 ובעברו היה איש רשות השידור, החליט להנציח את ראשי השידור העברי וותיקי הרדיו בקריאת רחובות על שמם בעיר לזכרם והנצחתם. הם מונצחים ברחובות הסמוכים אחד ליד השני בשכונה הדרומית בבאר שבע סמוך לנחל בקע, וכך ניתן למצוא מצטלב עם רחוב רות שפירא-סמילן, את רחוב משה חובב ובסמוך נמצאים רחובות בשם צבי וחמדה זינדר, לאה פורת, אפרים די-זהב, חנוך גיבתון, ועוד.