סיפורו של עכן מדגים נאמנה, הלכה למעשה, את השימוש המחמיר בעיקרון העתיק כי אכן ה' 'פוקד עוון אבות על בנים'. עכן לקח לעצמו מן השלל שנפל בידי הצבא והטמין את אוצרו באוהל [יהושע, ז]. בעבור מעשה זה הוא נסקל באבנים וכל באי ביתו, אדם כשור וכחמור, נסקלו אף הם באבנים ונשרפו באש בעמק עכור. חז"ל מתקשים להסביר את העונש שנפקד על בני הבית ועל הבהמות בעקבות חטאו של ראש המשפחה. בסנהדרין מד, ע"א, נמצא ניסיון להגן על העונש הקולקטיבי: "אם הוא חטא, בניו ובנותיו מה חטאו?" על שאלה קשה זו עונים בשאלה: "אם הוא חטא, כל ישראל מה חטאו?" בכן, מתקבלת תשובה עקיפה שהגיונה המנחה טמון בתפיסה שבחטאו הפרטי גרם עכן למעשה לחטא של כל ישראל וכתוצאה מכך לכישלון בקרב הראשון על העי. ומכאן, בה במידה שעכן החטיא את כל ישראל, יש לאבד את כל משפחתו ורכושו.
פתרון נוסף נמצא בבמדבר רבא כאשר שוב הקושי של הדרשן נעוץ בעובדה שכתוב כי יהושע העלה את כל בית עכן לעמק עכור, שרפם באש וסקלם באבנים [יהו', ז, כד-כה] המדרש מבחין ומפריד בין עכן עצמו לבין בניו ובנותיו ולבין רכושו. את הבנים והבנות, מסופר במדרש, לקח יהושע בכדי ללמדם דרך-ארץ בחינת יראו ויראו: יראו בעיניהם את עונש הסקילה שיושת על אביהם ואזי יראו, וכמו-כן יוכלו להמשיך ולהרהר שעה שאש תאחז ברכוש אביהם. ואכן, המשפט "וישרפו אותם באש" [ז, כה] מתייחס כטענת המדרש רק לרכוש (כולל הבהמות). מכאן אתה יוצא למד שלא את בני הבית שרפו באש אלא אך ורק את ה'ממון' וכך, לכאורה, אין ה' מעניש את בני עכן בשל חטאו של אביהם. ואולם יש לציין שהמדרש מתעלם מהמשך הפסוק: "ויסקלו אותם באבנים" [שם, שם], את מי? שמא בני ישראל סקלו את הממון באבנים? בכן, נראה דווקא שכל בית עכן נסקלו באבנים ונשרפו באש כיאה לאותם ימים עתיקים בהם פקד גם פקד ה' את עוון האבות על הבנים. נמצא, פתרון המדרש המבקש לכסות ולטשטש אמת מרה זו, הינו דחוק ובלתי משכנע.
באשר להוצאתם להורג של צאצאי שאול, אסתפק בדוגמה אחת הממחישה היטב את הקושי בפניו ניצבים כאן חז"ל. לפי הסיפור המקראי [שמ"ב כא, א-יד] הובאו צאצאי שאול, בניו מרצפה בת-איה ונכדיו ממיכל, ע"י דוד אל הגבעונים בכדי לרצות שבט אמורי זה שישב בקרב ישראל והוכה לפנים קשות ע"י שאול. עתה הם מבקשים מדוד כי ינתנו להם אי-אלו מצאצאי שאול בעבור הנקם. ובכן, יש כאן מקרה מובהק של 'פוקד עוון אבות על בנים'. במסכת יבמות עט, ע"א, מובעת ביחס לכך תמיהה שהרי כתוב 'לא יומתו וגו"! לאור זאת, "אמר ר' חייא בר אבא אמר ר' יוחנן: מוטב שתעקר אות אחת מן התורה ואל יתחלל שם שמיים בפרהסיה". לאמור, מוטב לעבור על מצווה אחת מן התורה, במקרה זה ע"י הריגת הבנים בחטא אביהם, מאשר שתתחלל כל התורה. שהרי אף הריגת הגבעונים ע"י ישראל בימי שאול הייתה בגדר חילול השם ועל-מנת לכפר על עבירה זו פעל דוד לפי בקשת הגבעונים למרות שיש בה מן המנוגד לתורה. מן הדין איפוא לומר שאין חז"ל מתחמקים כאן מן הבעייתיות ואינם מנסים להסתיר את המעשה הנורא, כפי שיתכן וביקשו במקרה עכן, אלא נותנים הסבר, שיכול לשכנע או לא, לבעיה המוסרית הקשה בדבר מחיר הדמים והחיים שנאלצו לשלם בנפשם בני רצפה ומיכל על חטא שמעולם לא חטאו אלא אך ובלבד נולדו ממבצעו, הלא הוא שאול, אבי משפחתם.