השם 'ספר הלחישות' מופיע בספר כצופן למַחברת סודית, מַחברת שבה מסופרת השואה הארמנית מבפנים, מתוך עולמם של הסובלים. קרעי הרמזים על אותה מחברת סתרים, מאירים בפנינו את נשמתה: זה ספר קודש, שבו להיסטוריה יש לא רק תאריכים ושמות ומנצחים ומנוצחים, אלא גם משמעות - ומעמד מיוחד לתמונות.
כך כותב המחבר: "בספר הלחישות ממלאות התמונות מדי פעם את מקום החיים" – וכמה שורות לאחר קביעה זו מגלה לנו ווסגניאן עוד סוד מאותו ספר לחישות מסתורי: "הארמנים ישובים במעגל שלהם, שהיה מצטמצם והולך, נהגו להניח בכל פעם שבה היה מי מהם נעלם, תמונה שלו במקומו, מטעמי שמירת רצף המעגל ושלמותו...בשביל הארמנים של אותם זמנים, היו התמונות כעין צוואה או ביטוח חיים" ( עמוד 150-151). לאורך כל הספר יש לתצלומים כוח חיים, אלה מהווים נרות נשמה, נרות לעדות.
חלק ניכר מתיאור דמות הסב גאראבט מוקדש לתיאור המדיות המקיפות אותו, ציור וצילום כנתיבים של הרוח האנושית, נתיבים שיש להם כוח לנצח, לספר, להזכיר. הסיפור מבליט את הקשר המיוחד עם ארשאג שהיה שען וצלם. בחיי השניים הצילום נקשר כדרך של מאבק במוות, דרך של חיים, של הנצחה. כך מתאר המחבר ווסגניאן את ארשאג מצלם חיים וגם מתים, ומפרט בפנינו כי לאותו צלם היו נורות מתאימות לכל מקרה. כשצילם ארשאג מתים ראו תמיד "כתם של אור בלתי מוסבר מעל למצחו של הנפטר" – והמחבר מצטט אמירה של אותו צלָם: "אינני צלָם מתים, כי אם צלָם נשמות" (עמוד 143). הצילום רואה לא רק את החומר, אלא גם את הרוח.
המחבר מנסה לתאר עולם שחלף, אבל ככל שאנו צוללים בתוך מעמקי העולם הזה, אנו חשים שאנו מצלמים נשמות, מגלים יקום מתחת ליקום, מחברת סתרים מתחת לתיאור העובדות היבשות. מספר נסתר מעבר למספר הסיפור הגלוי. כך נחשף בפנינו אותו ספר לחישות כמוס שמהווה רובד תת-קרקעי של כל הרומן:
"בספר הלחישות אין דמויות בדיוניות...לעתים קרובות אני כותב על דמות המספר של ספר הלחישות. בסיפור שלי, המספר מגולל לפנינו את עלילת ספר הלחישות, ובעלילה זו, גם בה מופיעה דמות המספר, שסיפר את הדברים לראשונה. הוא סיפר על המספר, ועל הסיפור שלו. אילו היינו הופכים את הסדר והיינו מגיעים אל המספר הראשון, זה שאינו לוקה בחולשה לתיאורים עצמיים, והיינו מתקדמים ממנו ועד אליי, היינו מקבלים חלום, אחר כך נקבל חלום בתוך חלום" (עמוד 291).
אין מוקדם ומאוחר בספר, והעלילה אינה קו ליניארי אלא עלילה נפשית. הדפים סוחפים אותנו לסיפור המשפחתי של המחבר, לסיפור פרשיות מעולמו של העם הארמני, לאירועים היסטוריים עולמיים שמציירים את הפילוסופיה שמעבר לעובדות, את החיים האמיתיים שמעבר לכרוניקה היבשה.
מעבר לרומן שאנו קוראים, יש עולם בבואה. שם מקנן ספר הלחישות, עולם שכל הווייתו היא סיפור בתוך סיפור, זיכרון בתוך זיכרון, דמות שמצטלבת בדמות אחרת. מעבר לכל זה יש רובד תת-קרקעי, שכולו נשמות וחלומות וצופן גנוז, ושם נחבא הרובד האמיתי. לכן חשוב למחבר להבהיר לנו, שלא תיעוד ההיסטוריה הוא עיקר הספר: "הספר אף שלרוב הוא דן בעיקר בעבר, אינו ספר היסטוריה. ספרי היסטוריה דנים בדרך כלל במנצחים. ספר הלחישות מזכיר יחד אוסף של מזמורי תהלים, והוא מוקדש בעיקר למנוצחים" (עמוד 291).
הספר מותיר כמה פרשיות ללא פשר וללא הסבר סופי. כך למשל בנושא סיפור כלי הנשק של גנרל דרו, שאיש אינו יודע לאן נעלמו – וכך גם. סיפור המפות של נוראדונגיאן והעברתן מכתובת לכתובת, ובצד כל זה הביוגרפיות המסתוריות של מיכאל נורדונגיאן ושל הגנרל דראסטאמט קניאן, הוא הגנרל דרו, מפקד הליגיון הארמני. יש בסיפור נקודות שאינן מגיעות לפתרון מלא. דוגמה מובהקת: יש קטע דרמטי ברומן, השיחה האחרונה והעלומה בין מסייה חצ'ריאן לבין אוֹניק טוֹקטליאן – עמוד 161. הכול נאמר שם ברמזים. לנו כקוראים אין גרסה מוסמכת מה בדיוק קרה שם. כמו-כן מפוזרות גרסאות שונות על רצח המשורר הארמני ורוז'אן וחבריו בידי הטורקים.
ספר הלחישות אינו רומן רגיל, שבו יש מספר יודע-כול, שחושף את כל המחשבות והנפש ואת כל נבכי העלילה. התיעוד המפורט הוא רק מעטפת חיצונית, מעבר לכול יש מעטפות רוחניות, הילות שמעבר. כך כותב המחבר באמצע תיאור של אחד האירועים: "זה קרה בערב ה-12 בנובמבר 1968. לתאריך המדויק אין כמובן כל חשיבות. ספר הלחישות, על-אף שהוא גדוש בתאריכים כמו ספר היסטוריה, אינו קשור למעשה לאף אחת מכל אותן ספרות. ההיסטוריה האמיתית, זו שראוי לגולל אותה, הינה זו שכל עוד יהיו מצויים מספיק אנשים שיספרוה, ולצדם אחרים, שיזכרוה, תהפוך לאגדה" – ובהמשך: "בהיבט זה, ספר הלחישות הוא קצת בלתי שגרתי, שכן בשונה מסיפורים אחרים, המוות בו אינו אלא פרט קטן בלבד,, ומה שחשוב ממנו, ולפיכך גם מן החיים, הוא הזיכרון" (עמוד 445).
הזיכרון והסיפור והעדות הם העיקר. זה גם הצו המדריך את המחבר לגולל בפנינו את ההיסטוריה ואת הרובד המיסטי שלה הלקוח מתוך אותה מחברת נסתרת, מתוך ספר הלחישות.
בספר עדויות רבות לכך, שאת הפילוסופיה של החיים ירש המחבר מסבו גראראבט ווסגניאן. כך, למשל, בניתוח אחד האירועים אומר הסב לצלם ארשאג: "האנושות מצויה על קו המאזניים, זהו קו נסתר. המלים נלחמות במקומנו. ואנחנו מתים במקומן" (עמוד 90).